Механизмы адаптации гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой системы у самцов мышей под влиянием хронического стресса социальных поражений

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковая система (ГГНС) играет важную роль в механизмах адаптации к хроническому стрессу. Модель хронического социального стресса (ХСС), основанная на опыте поражений в ежедневных агонистических взаимодействиях, вызывает у мышей развитие депрессивно-подобного состояния, которое чаще всего сопровождается повышением уровня кортикостерона в крови. В данной работе мы оценили, какие изменения, которые могут влиять на регуляцию синтеза кортикостерона и его уровень в крови, происходят в центральном (гипоталамус) и периферическом (надпочечники) звеньях ГГНС под влиянием хронического социального стресса. Опыт хронического социального стресса вызывает увеличение относительной массы надпочечников, увеличение уровня экспрессии гена Crh в гипоталамусе и экспрессии генов ферментов синтеза кортикостерона Star, Cyp11a1, Cyp11b1 в надпочечниках. Одновременно с этим в гипоталамусе снижается экспрессия Fkbp5 и Nr3c1 и повышается экспрессия Crhbp, а в надпочечниках снижается экспрессия гена Mc2r и Hsd11b1, что суммарно направлено на уменьшение количества выделяемого надпочечниками кортикостерона и приводит к ограничению глюкокортикоидного ответа. Таким образом, хронический стресс приводит к дисбалансу активирующих и стабилизирующих механизмов регуляции ГГНС и возможному неадекватному ответу на дополнительные стрессорные стимулы.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. А. Сапронова

Институт цитологии и генетики СО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: sapronovann@gmail.com
Россия, Новосибирск

Ю. А. Рябушкина

Институт цитологии и генетики СО РАН

Email: sapronovann@gmail.com
Россия, Новосибирск

П. Э. Кисаретова

Институт цитологии и генетики СО РАН; Новосибирский государственный исследовательский университет

Email: sapronovann@gmail.com
Россия, Новосибирск; Новосибирск

Н. П. Бондарь

Институт цитологии и генетики СО РАН; Новосибирский государственный исследовательский университет

Email: sapronovann@gmail.com
Россия, Новосибирск; Новосибирск

Список литературы

  1. Августинович Д.Ф., Бондарь Н.П. Особенности социального поведения мышей после длительного действия психоэмоционального и инфекционного факторов. Рос. Физиол. Журн. 2021. 107 (1): 28–42 https://doi.org/10.31857/S0869813921010039
  2. Aguilera G., Kiss A., Lu A., Camacho C. Regulation of adrenal steroidogenesis during chronic stress. Endocr. Res. 1996. 22 (4): 433–443. Informa Healthcare. https://doi.org/10.1080/07435809609043729
  3. Algamal M., Pearson A.J., Hahn-Townsend C., Burca I., Mullan M., Crawford F., Ojo J.O. Repeated unpredictable stress and social isolation induce chronic HPA axis dysfunction and persistent abnormal fear memory. Prog. Neuro-Psychopharmacology Biol. Psychiatry 2021. 104 Elsevier Inc. https://doi.org/10.1016/j.pnpbp.2020.110035
  4. Avgustinovich D.F., Kovalenko I.L., Kudryavtseva N.N. A model of anxious depression: persistence of behavioral pathology. Neurosci. Behav. Physiol. 2005. 35 (9): 917– 924. https://doi.org/10.1007/S11055-005-0146-6
  5. Avgustinovich D.F., Tenditnik M.V., Bondar N.P., Marenina M.K., Zhanaeva S.Y., Lvova M.N. et al. Behavioral effects and inflammatory markers in the brain and periphery after repeated social defeat stress burdened by Opisthorchis felineus infection in mice. Physiol. Behav. 2022. 252. https://doi.org/10.1016/j.physbeh.2022.113846
  6. Ayriyants K.A., Ryabushkina Y.A., Sapronova A.A., Ivanchikhina A.V., Kolesnikova M.M., Bondar N.P., Reshetnikov V.V. A comparison of stress reactivity between BTBR and C57BL/6J mice: an impact of early-life stress. Exp. Brain Res. 2023. 241 (3): 687–698. https://doi.org/10.1007/S00221-022-06541-1
  7. Bartolomucci A. Social stress, immune functions and disease in rodents. Front. Neuroendocrinol. 2007. 28 (1): 28–49. https://doi.org/10.1016/j.yfrne.2007.02.001
  8. Bartolomucci A., Leopardi R. Stress and Depression: Preclinical Research and Clinical Implications. PLoS One 2009. 4 (1): e4265. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PONE.0004265
  9. Berger I., Werdermann M., Bornstein S. R., Steenblock C. The adrenal gland in stress – Adaptation on a cellular level. J. Steroid Biochem. Mol. Biol. 2019. 190: 198–206. https://doi.org/10.1016/j.jsbmb.2019.04.006
  10. Berton O., McClung C.A., DiLeone R.J., Krishnan V., Renthal W., Russo S.J. et al. Essential role of BDNF in the mesolimbic dopamine pathway in social defeat stress. Science. 2006. 311 (5762): 864–868. https://doi.org/10.1126/SCIENCE.1120972
  11. Bondar N., Bryzgalov L., Ershov N., Gusev F., Reshetnikov V., Avgustinovich D. et al. Molecular adaptations to social defeat stress and induced depression in mice. Mol. Neurobiol. 2018. 55 (4): 3394–3407. https://doi.org/10.1007/S12035-017-0586-3
  12. Bondar N.P., Kovalenko I.L., Avgustinovich D.F., Smagin D.A., Kudryavtseva N.N. Anhedonia in the shadow of chronic social defeat stress, or when the experimental context matters. Open Behav. Sci. J. 2009. 3 (1): 17–27. https://doi.org/10.2174/1874230000903010017
  13. Carnevali L., Montano N., Tobaldini E., Thayer J.F., Sgoifo A. The contagion of social defeat stress: Insights from rodent studies. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. 111: 12–18. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2020.01.011
  14. Castagné V., Porsolt R.D., Moser P. Use of latency to immobility improves detection of antidepressant – like activity in the behavioral despair test in the mouse. Eur. J. Pharmacol. 2009. 616 (1–3): 128–133. https://doi.org/10.1016/j.ejphar.2009.06.018
  15. Dias C., Feng J., Sun H., Shao N.Y., Mazei-Robison M.S., Damez-Werno D. et al. β-catenin mediates stress resilience through Dicer1/microRNA regulation. Nat. 2014. 516 (7529): 51–55. Nature Publishing Group. https://doi.org/10.1038/nature13976
  16. Friard O., Gamba M. BORIS: a free, versatile open-source event-logging software for video/audio coding and live observations. Methods Ecol. Evol. 2016. 7 (11): 1325–1330. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12584
  17. Füchsl A.M., Langgartner D., Reber S.O. Mechanisms underlying the increased plasma ACTH levels in chronic psychosocially stressed male mice. PLoS One 2013. 8 (12): e84161. https://doi.org/10.1371/JOUR NAL.PONE.0084161
  18. Greenberg P.E., Fournier A.A., Sisitsky T., Simes M., Berman R., Koenigsberg S.H., Kessler R.C. The economic burden of adults with major depressive disorder in the United States (2010 and 2018). Pharmacoeconomics 2021. 39 (6): 653–665. https://doi.org/10.1007/S40273-021-01019-4
  19. Guo Q., Wang L., Yuan W., Li L., Zhang J., Hou W. et al. Different effects of chronic social defeat on social behavior and the brain CRF system in adult male C57 mice with different susceptibilities. Behav. Brain Res. 2020. 384: 112553. https://doi.org/10.1016/J.BBR.2020.112553
  20. Han M.H., Nestler E.J. Neural substrates of depression and resilience. Neurotherapeutics 2017. 14 (3): 677–686. https://doi.org/10.1007/S13311-017-0527-X
  21. Häusl A.S., Brix L.M., Hartmann J., Pöhlmann M.L., Lopez J.P., Menegaz D. et al. The co-chaperone Fkbp5 shapes the acute stress response in the paraventricular nucleus of the hypothalamus of male mice. Mol. Psychiatry. 2021. 26 (7): 3060–3076. https://doi.org/10.1038/s41380-021-01044-x
  22. Jiang Z., Rajamanickam S., Justice N.J. CRF signaling between neurons in the paraventricular nucleus of the hypothalamus (PVN) coordinates stress responses. Neurobiol. Stress 2019. 11: 100192. Neurobiol Stress. https://doi.org/10.1016/J.YNSTR.2019.100192
  23. Juszczak G.R., Stankiewicz A.M. Glucocorticoids, genes and brain function. Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry 2018. 82: 136–168. https://doi.org/10.1016/J.PNPBP.2017.11.020
  24. Kamimura Y., Kuwagaki E., Hamano S., Kobayashi M., Yamada Y., Takahata Y. et al. Reproducible induction of depressive-like behavior in C57BL/6J mice exposed to chronic social defeat stress with a modified sensory contact protocol. Life Sci. 2021. 282: 119821. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2021.119821
  25. Ketchesin K.D., Stinnett G.S., Seasholtz A.F. Corticotropin-releasing hormone-binding protein and stress: from invertebrates to humans. Stress. 2017. 20 (5): 449–464. https://doi.org/10.1080/10253890.2017.1322575
  26. Krishnan V., Han M.H., Graham D.L., Berton O., Renthal W., Russo S.J. et al. Molecular adaptations underlying Susceptibility and resistance to social defeat in brain reward regions. Cell 2007. 131 (2): 391–404. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.09.018
  27. Kudryavtseva N.N., Bakshtanovskaya I.V., Koryakina L.A. Social model of depression in mice of C57BL/6J strain. Pharmacol. Biochem. Behav. 1991. 38 (2): 315–320. https://doi.org/10.1016/0091-3057(91)90284-9
  28. Kudryavtseva N.N., Kovalenko I.L., Smagin D A., Galyamina A.G., Babenko V.N. Abnormal social behaviors and dysfunction of autism-related genes associated with daily agonistic interactions in mice. bioRxiv. 2017. 125674. https://doi.org/10.1101/125674
  29. Langgartner D., Marks J., Nguyen T.C., Reber S.O. Changes in adrenal functioning induced by chronic psychosocial stress in male mice: A time course study. Psychoneuroendocrinology 2020. 122: 104880. https://doi.org/10.1016/j.psyneuen.2020.104880
  30. Lopez J.P., Brivio E., Santambrogio A., Donno C. De, Kos A., Peters M. et al. Single-cell molecular profiling of all three components of the HPA axis reveals adrenal ABCB1 as a regulator of stress adaptation. Sci. Adv. 2021. 7 (5): eabe4497. https://doi.org/10.1126/SCIADV.ABE4497
  31. Lu J., Gong X., Yao X., Guang Y., Yang H., Ji R. et al. Prolonged chronic social defeat stress promotes less resilience and higher uniformity in depression-like behaviors in adult male mice. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2021. 553: 107–113. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2021.03.058
  32. Merk V.M., Renzulli P., Vrugt B., Fleischmann A., Brunner T. Glucocorticoids are differentially synthesized along the murine and human respiratory tree. Allergy Eur. J. Allergy Clin. Immunol. 2023. 78 (9): 2428–2440. https://doi.org/10.1111/ALL.15765
  33. Merkulov V.M., Merkulova T.I., Bondar N.P. Mechanisms of brain glucocorticoid resistance in stress-induced psychopathologies. Biochemistry. (Mosc). 2017. 82 (3): 351–365. https://doi.org/10.1134/S0006297917030142
  34. Mourtzi N., Sertedaki A., Charmandari E. Glucocorticoid signaling and epigenetic alterations in stress-related disorders. Int. J. Mol. Sci. 2021. 22 (11): 5964. https://doi.org/10.3390/IJMS22115964
  35. Murra D., Hilde K.L., Fitzpatrick A., Maras P.M., Watson S.J., Akil H. Characterizing the behavioral and neuroendocrine features of susceptibility and resilience to social stress. Neurobiol. Stress 2022. 17: 100437. https://doi.org/10.1016/J.YNSTR.2022.100437
  36. Nakatake Y., Furuie H., Yamada M., Kuniishi H., Ukezono M., Yoshizawa K., Yamada M. The effects of emotional stress are not identical to those of physical stress in mouse model of social defeat stress. Neurosci. Res. 2020. 158: 56–63. https://doi.org/10.1016/J.NEURES.2019.10.008
  37. Reber S.O., Birkeneder L., Veenema A.H., Obermeier F., Falk W., Straub R.H., Neumann I.D. Adrenal insufficiency and colonic inflammation after a novel chronic psycho-social stress paradigm in mice: implications and mechanisms. Endocrinology 2007. 148 (2): 670–682. https://doi.org/10.1210/EN.2006-0983
  38. Ulrich-Lai Y.M., Figueiredo H.F., Ostrander M.M., Choi D.C., Engeland W.C., Herman J.P. Chronic stress induces adrenal hyperplasia and hypertrophy in a subregion-specific manner. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2006. 291 (5): E965-73. https://doi.org/10.1152/AJPENDO.00070.2006
  39. Uschold-Schmidt N., Nyuyki K.D., Füchsl A.M., Neumann I.D., Reber S.O. Chronic psychosocial stress results in sensitization of the HPA axis to acute heterotypic stressors despite a reduction of adrenal in vitro ACTH responsiveness. Psychoneuroendocrinology 2012. 37 (10): 1676– 1687. https://doi.org/10.1016/j.psyneuen.2012.02.015
  40. Uschold-Schmidt N., Peterlik D., Füchsl A.M., Reber S.O. HPA axis changes during the initial phase of psychosocial stressor exposure in male mice. J. Endocrinol. 2013. 218 (2): 193–203. https://doi.org/10.1530/JOE-13-0027
  41. Vagnerová K., Jágr M., Mekadim C., Ergang P., Sechovcová H., Vodička M. et al. Profiling of adrenal corticosteroids in blood and local tissues of mice during chronic stress. Sci. Rep. 2023. 13 (1): 7278. https://doi.org/10.1038/S41598-023-34395-2
  42. Vagnerová K., Vodička M., Hermanová P., Ergang P., Šrůtková D., Klusoňová P. et al. Interactions between gut microbiota and acute restraint stress in peripheral structures of the hypothalamic–pituitary–adrenal axis and the intestine of male mice. Front. Immunol. 2019. 10: 2655. https://doi.org/10.3389/FIMMU.2019.02655
  43. Venzala E., García-García A.L., Elizalde N., Delagrange P., Tordera R.M. Chronic social defeat stress model: behavioral features, antidepressant action, and interaction with biological risk factors. Psychopharmacology (Berl). 2012. 224 (2): 313–325. https://doi.org/10.1007/S00213-012-2754-5
  44. Warren B.L., Vialou V.F., Iñiguez S.D., Alcantara L.F., Wright K.N., Feng J. et al. Neurobiological sequelae of witnessing stressful events in adult mice. Biol. Psychiatry 2013. 73 (1): 7–14. Biol. Psychiatry. https://doi.org/10.1016/J.BIOPSYCH.2012.06.006

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. (а) – относительная масса надпочечников (масса органа в миллиграммах, деленная на массу тела в граммах). Данные представлены как среднее ± ошибка среднего. Статистический анализ с оценкой статистической значимости t-критерием Стьюдента, * – p < 0.05. К – контрольная группа, ХСС – мыши с хроническим стрессом социальных поражений. (б) – Параметры поведения в тесте вынужденного плавания. Данные представлены как среднее ± ошибка среднего. Статистический анализ с оценкой статистической значимости t-критерием Стьюдента, * – p < 0.05. К – контрольная группа, ХСС — мыши с хроническим стрессом социальных поражений.

Скачать (204KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Относительный уровень экспрессии генов в гипоталамусе. Уровень экспрессии каждого гена нормировали на уровень экспрессии референсных генов. Данные представлены как среднее ± ошибка среднего. Точки отражают значение для индивидуального животного. Статистический анализ с оценкой статистической значимости t-критерием Стьюдента, * – p < 0.05. К – контрольная группа, ХСС — мыши с хроническим стрессом социальных поражений.

Скачать (195KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Относительный уровень экспрессии генов в надпочечниках. Уровень экспрессии каждого гена нормировали на уровень экспрессии референсных генов. Данные представлены как среднее ± ошибка среднего. Точки отражают значение для индивидуального животного. Статистический анализ с оценкой статистической значимости t-критерием Стьюдента, * – p < 0.05. К – контрольная группа, ХСС – мыши с хроническим стрессом социальных поражений.

Скачать (211KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024