Сверхбыстрая фотохимическая реакция родопсина Exiguobacterium sibiricum (ESR) при щелочном значении рН

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Родопсин эубактерии Exiguobacterium sibiricum (ESR) выполняет функцию светозависимого протонного транспорта. В основе работы ESR лежит сверхбыстрая фотохимическая реакция изомеризации ретинального хромофора, которая запускает темновые процессы, замкнутые в фотоцикл. Многие параметры фотоцикла определяются степенью протонирования первичного противоиона хромофорной группы и акцептора протона Asp85. ESR в мицеллах детергента наиболее эффективно прокачивает протоны при рН > 9, когда Asp85 почти полностью депротонирован. В настоящей работе методом фемтосекундной абсорбционной лазерной спектроскопии была исследована фотохимическая реакция ESR при рН 9.5. Показано, что фотоизомеризация хромофорной группы протекает за 0.51 пс, а вклад реакционного возбужденного состояния составляет ~80%. Сравнение с данными, полученными нами ранее при рН 7.4, показало, что при рН 9.5 реакция протекает значительно быстрее и эффективнее. Это подтверждает важную роль степени протонирования противоиона хромофорной группы в фотоактивируемых процессах родопсинов.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

О. А. Смитиенко

Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: djolia@gmail.com
Россия, 119334 Москва, ул. Косыгина, 4

Т. Б. Фельдман

Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН; Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: djolia@gmail.com

биологический факультет

Россия, 119334 Москва, ул. Косыгина, 4; 119991 Москва, Ленинские горы, 1

Л. Е. Петровская

ФГБУН “Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова” РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10

Е. А. Крюкова

ФГБУН “Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова” РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10

И. В. Шелаев

ФИЦ химической физики им. Н.Н. Семенова РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 119991 Москва, ул. Косыгина, 4

Ф. Е. Гостев

ФИЦ химической физики им. Н.Н. Семенова РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 119991 Москва, ул. Косыгина, 4

Д. А. Черепанов

ФИЦ химической физики им. Н.Н. Семенова РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 119991 Москва, ул. Косыгина, 4

И. Б. Кольчугина

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: djolia@gmail.com

биологический факультет

Россия, 119991 Москва, Ленинские горы, 1

Д. А. Долгих

Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН; Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; ФГБУН “Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова” РАН

Email: djolia@gmail.com

биологический факультет

Россия, 119334 Москва, ул. Косыгина, 4; 119991 Москва, Ленинские горы, 1; 117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10

В. А. Надточенко

ФИЦ химической физики им. Н.Н. Семенова РАН

Email: djolia@gmail.com
Россия, 119991 Москва, ул. Косыгина, 4

М. П. Кирпичников

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; ФГБУН “Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова” РАН

Email: djolia@gmail.com

биологический факультет

Россия, 119991 Москва, Ленинские горы, 1; 117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10

М. А. Островский

Институт биохимической физики им. Н.М. Эмануэля РАН; Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: djolia@gmail.com

биологический факультет

Россия, 119334 Москва, ул. Косыгина, 4; 119991 Москва, Ленинские горы, 1

Список литературы

  1. Ernst O.P., Lodowski D.T., Elstner M., Hegemann P., Brown L.S., Kandori H. // Chem. Rev. 2014. V. 114. P. 126−163. https://doi.org/10.1021/cr4003769
  2. Balashov S.P., Petrovskaya L.E., Lukashev E.P., Imasheva E.S., Dioumaev A.K., Wang J.M., Sychev S.V., Dolgikh D.A., Rubin A.B., Kirpichnikov M.P., Lanyi J.K. // Biochemistry. 2012. V. 51. P. 5748−5762. https://doi.org/10.1021/bi300409m
  3. Dioumaev A.K., Petrovskaya L.E., Wang J.M., Balashov S.P., Dolgikh D.A., Kirpichnikov M.P., Lanyi J.K. // J. Phys. Chem. B. 2013. V. 117. P. 7235− 7253. https://doi.org/10.1021/jp402430w
  4. Petrovskaya L.E., Lukashev E.P., Chupin V.V., Sychev S.V., Lyukmanova E.N., Kryukova E.A., Ziganshin R.H., Spirina E.V., Rivkina E.M., Khatypov R.A., Erokhina L.G., Gilichinsky D.A., Shuvalov V.A., Kirpichnikov M.P. // FEBS Lett. 2010. V. 584. P. 4193−4196. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2010.09.005
  5. Balashov S.P., Petrovskaya L.E., Imasheva E.S., Lukashev E.P., Dioumaev A.K., Wang J.M., Sychev S.V., Dolgikh D.A., Rubin A.B., Kirpichnikov M.P., Lanyi J.K. // J. Biol. Chem. 2013. V. 288. P. 21254−21265. https://doi.org/10.1074/jbc.M113.465138
  6. Siletsky S.A., Mamedov M.D., Lukashev E.P., Balashov S.P., Dolgikh D.A., Rubin A.B., Kirpichnikov M.P., Petrovskaya L.E. // Biochim. Biophys. Acta. Bioenerg. 2016. V. 1857. P. 1741−1750. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2016.08.004
  7. Smitienko O.A., Feldman T.B., Petrovskaya L.E., Nekrasova O.V., Yakovleva M.A., Shelaev I.V., Gostev F.E., Cherepanov D.A., Kolchugina I.B., Dolgikh D.A., Nadtochenko V.A., Kirpichnikov M.P., Ostrovsky M.A. // J. Phys. Chem. B. 2021. V. 125. P. 995–1008. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.0c07763
  8. Arlt T., Schmidt S., Zinth W., Haupts U., Oesterhelt D. // Chem. Phys. Lett. 1995. V. 241. P. 559−565. https://doi.org/10.1016/0009-2614(95)00664-P
  9. Wand A., Loevsky B., Friedman N., Sheves M., Ruhman S. // J. Phys. Chem. B. 2013. V. 117. P. 4670− 4679. https://doi.org/10.1021/jp309189y
  10. Inoue K., Tahara S., Kato Y., Takeuchi S., Tahara T., Kandori H. // J. Phys. Chem. B. 2018. V. 122. P. 6453– 6461. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.8b01279
  11. Tahara S., Takeuchi S., Abe-Yoshizumi R., Inoue K., Ohtani H., Kandori H., Tahara T. // J. Phys. Chem. B. 2018. V. 122. P. 4784−4792. https://doi.org/10.1021/acs.jpcb.8b01934
  12. Chang C.-F., Kuramochi H., Singh M., Abe-Yoshizumi R., Tsukuda T., Kandori H., Tahara T. // Phys. Chem. Chem. Phys. 2019. V. 21. P. 25728−25734. https://doi.org/10.1039/C9CP04991F
  13. Chang C.-F., Kuramochi H., Singh M., Abe-Yoshizumi R., Tsukuda T., Kandori H., Tahara T. // Chem. Int. Ed. 2022. V. 61. P. e202111930. https://doi.org/10.1002/anie.202111930
  14. McCamant D.W., Kukura P., Mathies R.A. // J. Phys. Chem. B. 2005. V. 109. P. 10449−10457. https://doi.org/10.1021/jp050095x
  15. Yu J.K., Liang R., Liu F., Martinez T.J. // J. Am. Chem. Soc. 2019. V. 141. P. 18193−18203. https://doi.org/10.1021/jacs.9b08941
  16. Scholz F., Bamberg E., Bamann C., Wachtveitl J. // Biophys. J. 2012. V. 102. P. 2649–2657. https://doi.org/ 10.1016/j.bpj.2012.04.034
  17. Slouf V., Balashov S.P., Lanyi J.K., Pullerits T., Polivka T. // Chem. Phys. Lett. 2011. V. 516. P. 96−101. https://doi.org/10.1016/j.cplett.2011.09.062
  18. Iyer E.S.S., Misra R., Maity A., Liubashevski O., Sudo Y., Sheves M., Ruhman S. // J. Am. Chem. Soc. 2016. V. 138. P. 12401−12407. https://doi.org/10.1021/jacs.6b05002
  19. Gozem S., Luk H.L., Schapiro I., Olivucci M. // Chem. Rev. 2017. V. 117. P. 13502−13565. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.7b00177
  20. Gozem S., Johnson P.J.M., Halpin A., Luk H.L., Morizumi T., Prokhorenko V.I., Ernst O. P., Olivucci M., Miller R.J.D. // J. Phys. Chem. Lett. 2020. V. 11. 3889−3896. https://doi.org/10.1021/acs.jpclett.0c01063
  21. Kiefer H.V., Gruber E., Langeland J., Kusochek P.A., Bochenkova A.V., Andersen L.H. // Nat. Commun. 2019. V. 10. P. 1210. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09225-7
  22. Zgrablic G., Novello A.M., Parmigiani F. // J. Am. Chem. Soc. 2012. V. 134. P. 955−961. https://doi.org/10.1021/ja205763x
  23. Govindjee R., Balashov S.P., Ebrey T.G. // Biophys. J. 1990. V. 58. P. 597−608. https://doi.org/10.1016/S0006-3495(90)82403-6
  24. Koyama Y., Kubo K., Komori M., Yasuda H., Mukai Y. // Photochem. Photobiol. 1991. V. 54. P. 433−443. https://doi.org/10.1111/j.1751-1097.1991.tb02038.x
  25. Doig S.J., Reid P.J., Mathies R.A. // J. Phys. Chem. 1991. V. 95. P. 6372−6379. https://doi.org/10.1021/j100169a054
  26. Shim S., Dasgupta J., Mathies R.A. // J. Am. Chem. Soc. 2009. V. 131. P. 7592−7597. https://doi.org/10.1021/ja809137x
  27. Huber R., Kohler T., Lenz M.O., Bamberg E., Kalmbach R., Engelhard M., Wachtveitl J. // Biochemistry. 2005. V. 44. P. 1800−1806. https://doi.org/10.1021/bi048318h
  28. Amsden J.J., Kralj J.M., Chieffo L.R., Wang X., Erramilli S., Spudich E.N., Spudich J.L., Ziegler L.D., Rothschild K.J. // J. Phys. Chem. B. 2007. V. 111. P. 11824−11831. https://doi.org/10.1021/jp073490r
  29. Hasson K.C., Gai F., Anfinrud P.A. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. P. 15124−15129. https://doi.org/10.1073/pnas.93.26.15124
  30. Kusochek P.A., Scherbinin A.V., Bochenkova A.V. // J. Phys. Chem. Lett. 2021. V. 12. P. 8664−8671. https://doi.org/10.1021/acs.jpclett.1c02312
  31. Imasheva E.S., Balashov S.P., Wang J.M., Dioumaev A.K., Lanyi J.K. // Biochemistry. 2004. V. 43. P. 1648–1655. https://doi.org/10.1021/bi0355894
  32. Menon S.T., Han M., Sakmar T.P. // Physiol. Rev. 2001. V. 81. P. 1659–1688. https://doi.org/10.1152/physrev.2001.81.4.1659
  33. Kandori H. // In: Supramolecular Photochemistry: Controlling Photochemical Processes. Chapter 14 / Eds. Ramamurthy V., Inoue Y. John Wiley & Sons, Inc., 2011. P. 571–595. https://doi.org/10.1002/9781118095300.ch14
  34. Shelaev I.V., Gostev F.E., Mamedov M.D., Sarkisov O.M., Nadtochenko V.A., Shuvalov V.A., Semenov A.Y. // Biochim. Biophys. Acta. 2010. V. 1797. P. 1410−1420. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2010.02.026

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Фотоцикл ESR [3, 7].

Скачать (81KB)
3. Рис. 2. Нормированные по γ-полосе спектры поглощения темноадаптированного (черная кривая) и светоадаптированного (серая кривая) образцов ESR в DDM с указанием максимумов поглощения. На рисунке также представлен спектр возбуждающего импульса, использованный в экспериментах с фемтосекундным временны́м разрешением (пунктирная кривая).

Скачать (107KB)
4. Рис. 3. (а) – Дифференциальные спектры фотоиндуцированного поглощения ESR в DDM, зарегистрированные на временах задержки –0.15 (1), 0.1 (2), 0.18 (3), 0.5 (4), 1 (5), 2 (6) и 20 (7) пс. В спектральных областях импульса возбуждения (λₘₐₓ = 523 нм) и исходного фемтосекундного импульса (λₘₐₓ = 802 нм) данные не приведены из-за интенсивного сигнала светорассеяния; (б) – кинетические кривые фотоиндуцированного поглощения ESR в DDM, зарегистрированные на длинах волн зондирования 460 (1), 550 (2), 600 (3) и 850 (4) нм. При времени задержки до 3 пс масштаб линейный, далее – логарифмический. Представлены также модельные экспоненциальные кривые (пунктирные кривые).

Скачать (216KB)
5. Рис. 4. Строение поверхностей потенциальной энергии ESR, демонстрирующее путь распада реакционного возбужденного состояния. Координата реакции представлена реакционными колебательными модами, отмечены полностью транс-, 13-цис- и промежуточная формы RPSB. FC – франк-кондоновское состояние, CI – коническое пересечение.

Скачать (121KB)

© Российская академия наук, 2024