Фуканазы 107 структурного семейства морской бактерии Wenyingzhuangia fucanilytica CZ1127Т

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Работа посвящена обобщению и сравнению структурной организации, физико-химических свойств и субстратной специфичности четырех фуканаз 107 семейства гликозидгидролаз, входящих в состав фукоиданутилизирующего кластера морской бактерии Wenyingzhuangia fucanilytica CZ1127Т. Установленные различия в значимых характеристиках этих ферментов дают новые знания об особенностях фуканаз, принадлежащих семейству GH107.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Анастасия Олеговна Зуева

Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: a.o.zueva@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9570-7647

младший научный сотрудник

Россия, Владивосток

Артем Сергеевич Сильченко

Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН

Email: artem.silchencko@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3502-5692

кандидат химических наук, старший научный сотрудник

Россия, Владивосток

Светлана Павловна Ермакова

Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН

Email: swetlana_e@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5905-2046

кандидат химических наук, старший научный сотрудник

Россия, Владивосток

Список литературы

  1. Antonio Trincone I. D. Marine glycosyl hydrolases as tool for industrial application // Industrial Applications of Glycoside Hydrolases. Springer, 2020. P. 151–166.
  2. Pradhan B., Patra S., Nayak R., Behera C., Dash S. R., Nayak S., Sahu B. B., Bhutia S. K., Jena M. Multifunctional role of fucoidan, sulfated polysaccharides in human health and disease: A journey under the sea in pursuit of potent therapeutic agents // Int. J. Biol. Macromol. 2020. Vol. 164. P. 4263–4278.
  3. Wang Y., Xing M., Cao Q., Ji A., Liang H., Song S. Biological activities of fucoidan and the factors mediating its therapeutic effects: a review of recent studies // Mar. Drugs. 2019. Vol. 17, N3. Р. 183.
  4. Nagamine T., Nakazato K., Tomioka S., Iha M., Nakajima K. Intestinal absorption of fucoidan extracted from the brown seaweed, Cladosiphon okamuranus // Mar. Drugs. 2014. Vol. 13, N1. P. 48–64.
  5. Bai X., Zhang E., Hu B., Liang H., Song S., Ji A. Study on absorption mechanism and tissue distribution of fucoidan // Molecules. 2020. Vol. 25, N5. P. 1087.
  6. Zhu Z., Zhang Q., Chen L., Ren S., Xu P., Tang Y., Luo D. Higher specificity of the activity of low molecular weight fucoidan for thrombin-induced platelet aggregation // Thromb Res. 2010. Vol. 125, N5. P. 419–426.
  7. Jin W. et al. A comparative study of the anticoagulant activities of eleven fucoidans // Carbohydr. Polym. 2013. Vol. 91, N1. P. 1–6.
  8. Jin W., Zhang Q., Wang J., Zhang W. Structure analysis and anti-tumor and anti-angiogenic activities of sulfated galactofucan extracted from Sargassum thunbergii // Mar. Drugs. 2019. Vol. 17, N1. Р. 52.
  9. Lu J., Shi K. K., Chen S., Wang J., Hassouna A., White L. N., Merien F., Xie M., Kong Q., Li J., Ying T., White W. L., Nie S. Fucoidan extracted from the New Zealand Undaria pinnatifida – physicochemical comparison against five other fucoidans: Unique low molecular weight fraction bioactivity in breast cancer cell lines // Mar. Drugs. 2018. Vol. 16, N12. P. 461.
  10. Mak W., Hamid N., Liu T., Lu J., White W. L. Fucoidan from New Zealand Undaria pinnatifida: monthly variations and determination of antioxidant activities // Carbohydr. Polym. 2013. Vol. 95, N1. P.606–614.
  11. Zvyagintseva T. N., Shevchenko N. M., Chizhov A. O., Krupnova T. N., Sundukova E. V., Isakov V. V. Water-soluble polysaccharides of some far-eastern brown seaweeds. Distribution, structure, and their dependence on the developmental conditions // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2003. Vol. 294, N1. P. 1–13.
  12. Anastyuk S. D., Shevchenko N. M., Nazarenko E. L., Imbs T. I., Gorbach V. I., Dmitrenok P. S., Zvyagintseva T. N. Structural analysis of a highly sulfated fucan from the brown alga Laminaria cichorioides by tandem MALDI and ESI mass spectrometry // Carbohydr. Res. 2010. Vol. 345, N15. P. 2206–2212.
  13. Chen F., Chang Y., Dong S., Xue C. Wenyingzhuangia fucanilytica sp. nov., a sulfated fucan utilizing bacterium isolated from shallow coastal seawater // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016. Vol. 66, N9. P. 3270–3275.
  14. Chang Y., Xue C., Tang Q., Li D., Wu X., Wang J. Isolation and characterization of a sea cucumber fucoidan-utilizing marine bacterium // Lett. Appl. Microbiol. 2010. Vol. 50, N3. P. 301–307.
  15. Zueva A. O., Silchenko A. S., Rasin A. B., Kusaykin M. I., Usoltseva R. V., Kalinovsky A. I., Kurilenko V. V., Zvyagintseva T. N., Thinh P. D., Ermakova S. P. Expression and biochemical characterization of two recombinant fucoidanases from the marine bacterium Wenyingzhuangia fucanilytica CZ1127T // Int. J. Biol. Macromol. 2020. Vol. 164. P. 3025–3037.
  16. Zueva A. O., Silchenko A. S., Rasin A. B., Malyarenko O. S., Kusaykin M. I., Kalinovsky A. I., Ermakova S. P. Production of high- and low-molecular weight fucoidan fragments with defined sulfation patterns and heightened in vitro anticancer activity against TNBC cells using novel endo-fucanases of the GH107 family // Carbohydr. Polym. 2023. Vol. 318. P. 121128.
  17. Schultz-Johansen M., Cueff M., Hardouin K., Jam M., Larocque R., Glaring M. A., Hervé C., Czjzek M., Stougaard P. Discovery and screening of novel metagenome-derived GH107 enzymes targeting sulfated fucans from brown algae // FEBS J. 2018. Vol. 285, N22. P. 4281–4295.
  18. Vickers C., Liu F., Abe K., Salama-Alber O., Jenkins M., Springate C. M., Burke J. E., Withers S. G., Boraston A. B. Endo-fucoidan hydrolases from glycoside hydrolase family 107 (GH107) display structural and mechanistic similarities to α-l-fucosidases from GH29 // J. Biol. Chem. 2018. Vol. 293, N47. P. 18296–18308.
  19. Lasica A. M., Ksiazek M., Madej M., Potempa J. The type IX secretion system (T9SS): highlights and recent insights into its structure and function // Front. Cell. Infect. Microbiol. 2017. Vol. 7. P. 215.
  20. Silchenko A. S., Rasin A. B., Kusaykin M. I., Kalinovsky A. I., Miansong Z., Changheng L., Malyarenko O. S., Zueva A. O., Zvyagintseva T. N., Ermakova S. P. Structure, enzymatic transformation, anticancer activity of fucoidan and sulphated fucooligosaccharides from Sargassum horneri // Carbohydr. Polym. 2017. Vol. 175. P. 654–660.
  21. Silchenko A. S., Ustyuzhanina N. E., Kusaykin M. I., Krylov V. B., Shashkov A. S., Dmitrenok A. S., Usoltseva R. V., Zueva A. O., Nifantiev N. E., Zvyagintseva T. N. Expression and biochemical characterization and substrate specificity of the fucoidanase from Formosa algae // Glycobiology. 2017. Vol. 27, N 3. P. 254–263.
  22. Colin S., Deniaud E., Jam M., Descamps V., Chevolot Y., Kervarec N., Barbeyron T., Yvin J. C., Michel G., Kloareg B. Cloning and biochemical characterization of the fucanase FcnA: definition of a novel glycoside hydrolase family specific for sulfated fucans // Glycobiology. 2006. Vol. 16, N11. P. 1021–1032.
  23. Hoppert M. Metalloenzymes // Encyclopedia of Earth Sciences Series. Springer, 2011. P. 558–563. Print ISBN9781402092114.
  24. Benkovic S. J. Metal Ion-Activated Enzymes // Basolo F. Catalysis Progress in Research. Springer My Copy UK, 1973. P. 43–46.
  25. Liu G., Shen J., Chang Y., Mei X., Chen G., Zhang Y., Xue C. Characterization of an endo-1,3-fucanase from marine bacterium Wenyingzhuangia aestuarii: The first member of a novel glycoside hydrolase family GH174 // Carbohydr. Polym. 2023. Vol. 306. 120591.
  26. Qiu Y., Jiang H., Dong Y., Wang Y., Hamouda H. I., Balah M. A., Mao X. Expression and biochemical characterization of a novel fucoidanase from Flavobacterium algicola with the principal product of fucoidan-derived disaccharide // Foods. 2022. Vol. 11, N7. P. 1025.
  27. Descamps V., Colin S., Lahaye M., Jam M., Richard C., Potin P., Barbeyron T., Yvin J. C., Kloareg B. Isolation and culture of a marine bacterium degrading the sulfated fucans from marine brown algae // Mar. Biotechnol. 2006. Vol. 8, N1. P. 27–39.
  28. Furukawa S. I., Fujikawa T., Koga D., Ide A. Purification and some properties of exo-type fucoidanases from Vibrio sp. N-5 // Biosci. Biotech. Biochem. 1992. Vol. 56, N11. P. 1829−1834.
  29. Trang V. T.D., Mikkelsen M. D., Vuillemin M., Meier S., Cao H. T.T., Muschiol J., Perna V., Nguyen T. T., Tran V. H.N., Holck J., Van T. T.T., Khanh H. H.N., Meyer A. S. The endo-α (1, 4) specific fucoidanase Fhf2 from Formosa haliotis releases highly sulfated fucoidan oligosaccharides // Front. Plant. Sci. 2022. Vol. 13. P. 823668.
  30. Sakai T., Kawai T., Kato I. Isolation and characterization of a fucoidan-degrading marine bacterial strain and its fucoidanase // Mar. Biotechnol. 2004. Vol. 6, N4. P. 335–346.
  31. Sakai T., Kimura H., Kato I. Purification of sulfated fucoglucuronomannan lyase from bacterial strain of Fucobacter marina and study of appropriate conditions for its enzyme digestion // Mar. Biotechnol. 2003. Vol. 5. P. 380−387.
  32. Chevolot L., Foucault A., Chaubet F., Kervarec N., Sinquin C., Fisher A. M., Boisson-Vidal C. Further data on the structure of brown seaweed fucans: relationships with anticoagulant activity // Carbohydr. Res. 1999. Vol. 319, N1–4. P. 154–165.
  33. Menshova R. V., Shevchenko N. M., Imbs T. I., Zvyagintseva T. N., Malyarenko O. S., Zaporoshets T. S., Besednova N. N., Ermakova S. P. Fucoidans from brown alga Fucus evanescens: Structure and biological activity // Front. Mar. Sci. 2016. Vol. 3. P. 129.
  34. Silchenko A. S., Rasin A. B., Kusaykin M. I., Malyarenko O. S., Shevchenko N. M., Zueva A. O., Kalinovsky A. I., Zvyagintseva T. N., Ermakova S. P. Modification of native fucoidan from Fucus evanescens by recombinant fucoidanase from marine bacteria Formosa algae // Carbohydr. Polym. 2018. Vol. 193. P. 189–195.
  35. Usoltseva R. V., Shevchenko N. M., Malyarenko O. S., Anastyuk S. D., Kasprik A. E., Zvyagintsev N. V., Ermakova S. P. Fucoidans from brown algae Laminaria longipes and Saccharina cichorioides: Structural characteristics, anticancer and radiosensitizing activity in vitro // Carbohydr. Polym. 2019. Vol. 221. P. 157–165.
  36. Hemmingson J. A., Falshaw R., Furneaux R. H., Thompson K. Structure and antiviral activity of the galactofucan sulfates extracted from Undaria pinnatifida (Phaeophyta) // J. Appl. Phycol. 2006. Vol. 18, N2. P. 185–193.
  37. Chevolot L., Mulloy B., Ratiskol J., Foucault A., Colliec-Jouault S. A disaccharide repeat unit is the major structure in fucoidans from two species of brown algae // Carbohydr. Res. 2001. Vol. 330, N4. P. 529–535.
  38. Cao C., Zhang B., Li C., Huang Q., Fu X., Liu R. H. Structure and in vitro hypoglycemic activity of a homogenous polysaccharide purified from Sargassum pallidum // Food Funct. 2019. Vol. 10. P. 2828.
  39. Luo D., Wang Z., Nie K. Structural characterization of a novel polysaccharide from Sargassum thunbergii and its antioxidant and anti-inflammation effects // PloS One. 2019. Vol. 14. N10. e0223198.
  40. Murphy K. J., Merry C. L., Lyon M., Thompson J. E., Roberts I. S., Gallagher J. T. A new model for the domain structure of heparan sulfate based on the novel specificity of K5 lyase // J. Biol. Chem. 2004. Vol. 279, N26. P. 27239–27245.
  41. Van Kuppevelt T. H., Oosterhof A., Versteeg E. M., Podhumljak E., Van de Westerlo E. M., Daamen W. F. Sequencing of glycosaminoglycans with potential to interrogate sequence-specific interactions // Sci. Rep. 2017. Vol. 7, N1. P. 1–9.
  42. Davies G. J., Wilson K. S., Henrissat B. Nomenclature for sugar-binding subsites in glycosyl hydrolases // Biochem. J. 1997. Vol. 321, N2. P. 557–559.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Схематическое изображение фукоидандеградирующего кластера генов морской бактерии W. fucanilytica CZ1127T

Скачать (242KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Доменная организация полипептидных цепей FWf1‒FWf4 и охарактеризованных фуканаз семейства GH107. Длины аминокислотных последовательностей фуканаз указаны справа от схематического изображения их доменной организации. Для FWf1 и FWf3 они приведены как для ситуаций с отсутствующими сигнальными последовательностями (GenBank: ANW96097.1 (FWf1) и ANW96115.1 (FWf3)), так и для тех (*), в которых последние присутствуют (GenBank: WP_083194609.1 и WP_083194615.1)

Скачать (644KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Трехмерные структуры полноразмерных фуканаз FWf1‒FWf4 и ранее охарактеризованной фуканазы FcnA [18], предсказанные с помощью сервиса AlphaFold. Домены, присутствующие в полипептидных цепях фуканаз, обозначены различным цветом

Скачать (900KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Область множественного выравнивания каталитических доменов фуканаз FWf1‒FWf4 и известных белков семейства GH107. Остатки каталитических аминокислот Asp и His отмечены красными рамками. Сигнатуры аминокислот RxxxxxxDxxxxD и DxxxGH, консервативные для всех известных представителей семейства GH107, указаны в верхней части последовательностей

Скачать (868KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Структурное выравнивание трехмерных моделей каталитических доменов GH107 фуканаз FWf1‒FWf4 и фуканазы FcnA (шифр PDB: 6DLH). Остатки аминокислот активных центров FWf1‒FWf4 и FcnA, являющиеся консервативными, подчеркнуты. Остатки Asp и His, выполняющие каталитическую функцию, выделены красными рамками

Скачать (757KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Электрофореграмма продуктов гидролиза фукоидана из F. evanescens, полученных с помощью фуканаз FWf1‒FWf4, за разное время инкубирования. Кс – фукоидан из F. evanescens, не подвергавшийся гидролизу

Скачать (259KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Анализ активности фуканаз FWf1‒FWf4 по отношению к фукоиданам, выделенным из различных видов бурых водорослей: а – схема основных структурных мотивов, присутствующих в фукоиданах, выделенных из F. evanescens (FeF), U. pinnatifida (UpF), S. cichorioides (ScF), F. vesiculosus (FvF) и S. horneri (ShF); б – таблица, демонстрирующая уровень активности FWf1‒FWf4 по отношению к FeF, UpF, ScF, FvF или ShF

Скачать (258KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Электрофореграмма (а) и схематическое изображение структур выделенных олигосахаридов – продуктов ферментативного гидролиза фукоидана FeF, полученных с помощью фуканаз FWf1 (б), FWf2 (в), FWf3 (г) и FWf4 (д)

Скачать (334KB)
Метаданные
10. Рис. 9. Схематическое изображение деполимеризации фукоидана FeF с помощью FWf1‒FWf4. Красная стрелка указывает на сайты в FeF, которые фуканазы FWf1‒FWf4 распознают и расщепляют

Скачать (603KB)
Метаданные
11. Рис. 10. Анализ активности фуканаз FWf1‒FWf4 по отношению к фукоолигосахаридам. Электрофореграмма продуктов гидролиза, полученных при обработке фуканазами различных фукоолигосахаридов: а – FWf1 и FWf2, б – FWf3 и FWf4; в – таблица, демонстрирующая уровень активности FWf1‒FWf4 по отношению к сульфатированным олигосахаридам: (−) ‒ активность фуканазы не обнаружена; (+) ‒ низкая активность; (++) ‒ средняя активность; (+++) ‒ высокая активность. Данные были получены из электрофореграмм (а и б). Степени полимеризации рассчитаны: (СП = 2*) ‒ исходя из предполагаемых продуктов деполимеризации тетрасахарида 4F2,3,4S(7S) фуканазой FWf1; (СП = 6*) ‒ октасахарида 8F2,3S(12S) фуканазой FWf2. Кс – фукоолигосахариды, не подвергавшиеся ферментативному гидролизу

Скачать (582KB)
Метаданные
12. Рис. 11. Предполагаемые сайты расщепления фукоидана, распознаваемые эндофуканазами FWf1‒FWf4, и структурные мотивы фукоидана, устойчивые к расщеплению фуканазами FWf1‒FWf4 (а). Топология предполагаемых углеводсвязывающих подсайтов фуканаз FWf1‒FWf4 (б). Цифры над структурными мотивами указывают на углеводсвязывающие подсайты FWf1‒FWf4. Подсайты пронумерованы в соответствии с номенклатурой [42]. Звездочка обозначает сайт расщепления, предполагаемый на основании структур олигосахаридов, полученных в результате гидролиза фукоидана FeF с помощью FWf1, FWf3 или FWf4

Скачать (693KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024