Современное представление о биоразнообразии аноксигенных фототрофных бактерий в реликтовом озере Могильное (остров Кильдин, Мурманская область)
- Авторы: Горленко В.М.1, Лунина О.Н.1, Груздев Д.С.2, Краснова Е.Д.3, Воронов Д.А.4, Беленкова В.В.1, Козяева В.В.5,6, Саввичев А.С.1
-
Учреждения:
- Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
- SciBear OU
- Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
- Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН
- Университет Уотерлу
- Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, ФИЦ Биотехнологии РАН
- Выпуск: Том 93, № 3 (2024)
- Страницы: 267-277
- Раздел: ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
- URL: https://permmedjournal.ru/0026-3656/article/view/655112
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0026365624030021
- ID: 655112
Цитировать
Аннотация
Реликтовое озеро Могильное, отделенное от Баренцева моря песчано-галечной дамбой, находится в высоких широтах Арктики на острове Кильдин (Мурманская область). Это озеро является классическим примером меромиктического водоема морского происхождения. Данные, полученные в экспедиции 2018 года, показали изменения гидрохимического режима озера, произошедшие за последние 20 лет. Содержание сульфида в монимолимнионе озера достигает 140 мг/л. Отмечена тенденция осолонения поверхностных вод озера до 7 г/л. Для оз. Могильное характерно несовпадение уровней галоклина и термоклина. Зона хемоклина в озере находится ниже уровня галоклина. В узком кислородсодержащем слое между 3 и 7.5 м в оз. Могильное существует аэробная микрофлора морского типа и морская фауна. Бактериальная пластина сформирована на границе сероводородного слоя, на глубине около 8 м и преимущественно состоит из зеленых серобактерий (ЗСБ). Преобладали коричневоокрашенные виды ЗСБ, содержащие бактериохлорофилл е. Сформированное ранее представление о биоразнообразии аноксигенных фототрофных бактериях (АФБ) по морфологическим признакам было скорректировано нами за счет метагеномных данных, полученных при анализе ДНК из двух проб озерной воды зоны хемоклина, а также дополнено выделением новых видов ЗСБ. Данные молекулярной диагностики подтвердили абсолютное доминирование соленоводного вида ЗСБ Chlorobium phaeovibrioides. Впервые из оз. Могильное выделены и идентифицированы коричнево- и зеленоокрашенные морфотипы Prosthecochloris aestuarii, а также выделен Prosthecochloris sp., содержащий бактериохлорофилл с. Подробно обсуждается таксономическая позиция Pelodyction phaem, постоянно присутствующего в оз. Могильное. Несмотря на частичную изолированность экосистемы оз. Могильное от материнского моря, основные свойства доминирующего вида ЗСБ, а также Prosthecochloris aestuarii, оказались сходными с филотипами, обитающими в озерах на побережье Белого моря, имеющего связь с акваторией Баренцева моря.
Полный текст

Об авторах
В. М. Горленко
Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
О. Н. Лунина
Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
Д. С. Груздев
SciBear OU
Email: vgorlenko@mail.ru
Эстония, Таллин
Е. Д. Краснова
Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
Д. А. Воронов
Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
В. В. Беленкова
Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
В. В. Козяева
Университет Уотерлу; Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, ФИЦ Биотехнологии РАН
Email: vgorlenko@mail.ru
Канада, Уотерлу; Москва, Россия
А. С. Саввичев
Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ Биотехнологии РАН
Email: vgorlenko@mail.ru
Россия, Москва
Список литературы
- Беленкова В. В., Саввичев А. С. Микробиологические исследования на озере Могильном // Природа. 2021. Т. 1267 (3). С. 50‒60. https://doi.org/10.7868/S0032874X21030066
- Воронов Д. А., Краснова Е. Д. Исследования мелкомасштабного распределения микроорганизмов в хемоклине прибрежных стратифицированных водоемов, отделяющихся от Белого моря // Труды VII Межд. научно-практ. конф. “Морские исследования и образование (MARESEDU-2018)”. Т. 4. Тверь: ООО ПолиПРЕСС, 2019. С. 103–107.
- Горленко В. М. Фототрофные коричневые серные бактерии Pelodictyon phaeum nov. sp. // Микробиология. 1972. Т. 41. С. 370–371.
- Горленко В. М., Чеботерев Е. Н., Качалкин В. И. Микробиологические процессы окисления сероводорода в озере Вейсово // Микробиология. 1973. Т. 43. С. 610–615.
- Дерюгин К. М. Реликтовое озеро Могильное на острове Кильдине // Природа. 1927. Т. 4. С. 278–288.
- Жильцова А. А., Емельянцев П. С., Краснова Е. Д., Воронов Д. А., Пацаева С. В. Определение доминирующих фотосинтезирующих организмов в хемоклине оз. Могильного (о. Кильдин, Баренцево море) и их вертикального распределения методами спектрофотометрии и спектрофлуориметрии // Труды VIII Межд. научно-практ. конф. “Морские исследования и образование (MARESEDU-2019)”. Москва, 28–31.10.2019 г. Том II (III). М.: ООО “ПолиПРЕСС”, 2020. С. 428‒432.
- Иванов М. В., Русанов И. И., Пименов Н. В., Байрамов И. Т., Юсупов С. К., Саввичев А. С., Леин А. Ю., Сапожников В. В. Микробные процессы цикла углерода и серы в озере Могильном // Микробиология. 2001. Т. 70. С. 675‒686.
- Ivanov M. V., Rusanov I. I., Pimenov N. V., Bairamov I. T., Yusupov S. K., Savvichev A. S., Lein A. Yu. and Sapozhnikov V. V. Microbial processes of the carbon and sulfur cycles in Lake Mogil’noe // Microbiology (Moscow). 2001. V. 70. P. 583–593.
- Исаченко Б. Л. Исследования над бактериями Северного Ледовитого океана. Петроград: тип. В. Ф. Киршбаума (отд.), 1914. 294 с.
- Isachenko B. L. Study on the bacteria of the Arctic Ocean // Proc. of Murmansk scientific fishing expedition in 1906. St. Petersburg, 1914. 298 p. (in Russian).
- Krasnova E. D., Efimov V. A., Fedyuk M. L., Frolova N. L., Kokryatskaya N. M., Kossenkov A. V., Patsaeva S. V., Vasilenko A. N., Voronov D. A., Strelkov P. P. New data on lake Mogilnoe (Kildin island, Barents Sea): the results of the 2018 expeditions // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2019. V. 263. P. 1‒8. https://doi.org/10.1088/1755-1315/263/1/012019
- Краснова Е. Д. Экология меромиктических озер России. 1. Прибрежные морские водоемы // Водные ресурсы. 2021. Т. 48. С. 322–333. https://doi.org/10.31857/S0321059621030093
- Krasnova E. D. Ecology of meromictic lakes of Russia. Coastal marine waterbodies // Water Resour. 2021. V. 48. P. 427–438. https://doi.org/10.1134/S009780782103009X
- Лунина О. Н., Саввичев А. С., Бабенко В. В., Болдырева Д. И., Колганова Т. В., Краснова Е. Ф., Кокрятская Н. М., Веслополова Е. Ф., Воронов Д. А., Кузнецов Б. Б., Демиденко Н. А., Летарова М. А., Летаров А. В., Горленко В. М. Сезонные изменения структуры сообщества аноксигенных фототрофных бактерий меромиктического озера Трехцветное (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 100–115. https://doi.org/10.1134/S0026365619010051
- Lunina O. N., Savvichev A. S., Babenko V. V., Boldyreva D. I., Kuznetsov B. B., Kolganova T. V., Krasnova E. D., Kokryatskaya N. M., Veslopolova E. F., Voronov D. A., Demidenko N. A., Letarova M. A., Letarov A. V., Gorlenko V. M. Seasonal variations in the structure of an anoxygenic phototrophic bacterial community from the meromictic Lake Trekhtsvetnoe (Kandalaksha Bay, White Sea) // Microbiology (Moscow) 2019. V. 88. P. 71–85. https://doi.org/10.1134/S0026261719010041
- Лунина О. Н., Горленко ВМ., Попова О. А., Акимов В. Н., Русанов И. И., Пименов Н. В. Сезонные изменения структуры сообщества аноксигенных фототрофных бактерий реликтового озера Могильное (о. Кильдин, Баренцево море) // Микробиология. 2005. Т. 74. С. 677‒686. https://doi.org/10.1134/S0026365619010051
- Lunina O. N., Gorlenko V. M., Solov’eva O.A., Akimov V. N., Rusanov I. I., Pimenov N. V. Seasonal changes in the structure of the anoxygenic phototrophic bacterial community in Lake Mogilnoe, a relict Lake on Kil’din Island in the Barents Sea // Microbiology (Moscow). 2005. V. 74. P. 588–596. https://doi.org/10.1007/s11021-005-0107-7
- Лунина О. Н., Груздев Д. С., Пацаева С. В., Жильцова А. А., Сузина Н. Е., Краснова Е. Д., Воронов Д. А., Кокрятская Н. М., Веслополова Е. Ф., Саввичев А. С. Аноксигенные фототрофные бактерии меромиктического озера Большие Хрусломены (о. Олений, Кандалакшский залив, Мурманская область, Россия) // Микробиология. 2023. Т. 92. С. 564‒580. https://doi.org/10.31857/S0026365623600268
- Lunina O. N., Grouzdev D. S., Patsaeva S. V., Zhil’tsova A.A., Suzina N. E., Krasnova E. D., Voronov D. A., Kokryatskaya N.M, Veslopolova E. F., Savvichev A. S. Anoxygenic phototrophic bacteria of the meromictic Lake Bol’shie Khruslomeny (Oleniy Island, Kandalaksha Gulf, Murmansk Oblast, Russia) // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 792‒806. https://doi.org/10.1134/S0026261723602051
- Пучкова Н. Н., Горленко В. М. Новые коричневые хлоробактерии Prosthecochloris phaeoasteroidea nov. sp. // Микробиология. 1976. Т. 45. С. 655–660.
- Романенко В. И., Перес Э. М., Кудрявцев В. М., Пубиенес М. А. Микробиологические процессы в меромиктическом озере. Ваэ-де-Сан-Хуан, Куба // Микробиология. 1976. Т. 45. С. 539–546.
- Саввичев А. С., Кулакова А. А., Краснова Е. Д., Воронов Д. А., Кадников В. В., Белецкий А. В., Козяева В. В., Русанов И. И., Летарова М. А., Веслополова Е. Ф., Беленкова В. В., Демиденко Н. А., Горленко В. М. Микробное сообщество морского меромиктического желоба (Бухта Биофильтров), расположенного в Кандалакшском заливе Белого моря // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 492–506. https://doi.org/10.31857/S002636562210010X
- Savvichev A. S., Kulakova A. A., Krasnova E. D., Voronov D. A., Kadnikov V. V., Beletskii A. V., Kozyaeva V. V., Rusanov I. I., Letarova M. A., Veslopolova E. F., Belenkova V. V., Demidenko N. A., Gorlenko V. M. Microbial community of a marine meromictic trough (Biofilter Bay) in the Kandalaksha Bay, White Sea // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 432–444. https://doi.org/10.1134/S0026261722100940
- Саввичев А. С., Демиденко Н. А., Краснова Е. Д., Калмацкая О. В., Харчева А. И., академик РАН Иванов М. В. Микробные процессы в губе Канда — меромиктическом водоеме, искусственно отделенном от Белого моря // Доклады Академии наук. 2017. Т. 474. № 5. C. 637–641. https://doi.org/10.7868/S0869565217050243
- Savvichev A. S., Demidenko N. A., Kadnikov V. V., Belenkova V. V., Rusanov I. I., Gorlenko V. M. Microbial community composition as an indicator of the state of basins located at the sea coast (Exemplified by the Kanda Bay, Kandalaksha Gulf, White Sea) // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 819‒830. https://doi.org/10.1134/S002626172360194X
- Alexander B., Andersen J. H., Cox R. P., Imhoff J. F. Phylogeny of green sulfur bacteria on the basis of gene sequences of 16S rRNA and of the Fenna-Matthews-Olson protein // Arch. Microbiol. 2002. V. 178. P. 131–140. https://doi.org/10.1007/s00203-002-0432-4
- Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for illumina sequence data // Bioinformatics. 2014. V. 30. P. 2114–2120. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu170
- Chaumeil P.-A., Mussig A. J., Hugenholtz P., Parks D. H. GTDB-Tk: a toolkit to classify genomes with the genome taxonomy database // Bioinformatics. 2019. V. 36. P. 1925‒1927. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btz848
- Findlay J. A., Bennetta J. A., Hansona E. T., Luther W. G. Light-dependent sulfide oxidation in the anoxic zone of the Chesapeake Bay can be explained by small populations of phototrophic bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 2015. V. 81. P. 7560‒7569. https://doi.org/10.1128/AEM.02062
- Gorlenko V. M., Vainshtein M. B., Kachalkin V. I. Microbiological characteristic of Lake Mogilnoye // Arch. Hydrobiol. 1978. V. 81. P. 475–492.
- Gorlenko V. M. A new phototrophic green sulphur bacterium. Prosthecochloris aestuarii nov. gen. nov. spec. // Z. Allg. Mikrobiol. 1970. V. 10. P. 147–149. https://doi.org/10.1002/JOBM.19700100207
- Gregersen L. H., Bryant A. D., Frigaard N.-U. Mechanisms and evolution of oxidative sulfur metabolism in green sulfur bacteria // Frontiers in Microbiology. 2011. V. 2. Art. 116. https://doi.org/10.3389/fmicb.2011.00116
- Grouzdev D. S., Gaisin V. A., Krutkina M. S., Bryantseva I. A., Lunina O. N., Savvichev A. S., Gorlenko V. M. Genome sequence of Prosthecochloris sp. strain ZM and Prosthecochloris sp. strain ZM-2, isolated from an arctic meromictic lake // Microb. Res. Announc. 2018. V. 7. e01415–18. https://doi.org/10.1128/MRA.01415-18
- Grouzdev D., Gaisin V., Lunina O., Krutkina M., Krasnova E., Voronov D., Baslerov R., Sigalevich P., Savvichev A., Gorlenko V. Microbial communities of stratified aquatic ecosystems of Kandalaksha Bay (White Sea) shed light on the evolutionary history of green and brown morphotypes of Chlorobiota // FEMS Microbiol. Ecol. 2022. V. 98. Art. fiac103. P. 1‒11. https://doi.org/10.1093/femsec/fiac103
- Grouzdev D. S., Lunina O. N., Gaisin V. A., Krutkina M. S., Baslerov R. V., Savvichev A. S., Gorlenko V. M. Genome sequences of green- and brown-colored strains of Chlorobium phaeovibrioides with gas vesicles // Microbiol. Resour. Announc. 2019. V. 8. P. 711–719. https://doi.org/10.1128/MRA.00711-19
- Gurevich A., Saveliev V., Vyahhi N. QUAST: quality assessment tool for genome assemblies // Bioinformatics. 2013. V. 29. P. 1072–1075. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btt086
- Кalyaanamoorthy S., Minh B. Q., Wong T. K.F., von Haeseler A., Jermiin L. S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nature Methods. 2017. V. 14. P. 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
- Kanehisa M., Sato Y., Morishima K. BlastKOALA and ghostkoala: KEGG tools for functional characterization of genome and metagenome sequences // J. Mol. Biol. 2016. V. 428 P. 726–731. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2015.11.006
- Katoh K., Rozewicki J., Yamada K. D. MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization // Brief. Bioinform. 2019. V. 20. P. 1160‒1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108
- Krasnova E. D., Efimov V. A., Fedyuk M. L., Frolova N. L., Kokryatskaya N. M., Kossenkov A. V., Patsaeva S. V., Vasilenko A. N., Voronov D. A., Strelkov P. P. New data on lake Mogilnoe (Kildin island, Barents Sea): the results of the 2018 expeditions // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2019. V. 263. P. 1‒8. https://doi.org/10.1088/1755-1315/263/1/012019
- Krasnova E. D., Matorin D. N., Belevich T. A., Efimova L. E., Kharcheva A., Kokryatskaya N. M., Losyuk G. N., Todorenko D., Voronov D. A., Patsaeva S. The characteristic pattern of multiple colored layers in coastal stratified lakes in the process of separation from the White Sea // J. Ocean Limnol. 2018. V. 36. P. 1962–1977. https://doi.org/10.1007/s00343-018-7323-2
- Laczny C. C., Kiefer C., Galata V., Fehlmann T., Backes Chr., Keller A. BusyBee Web: metagenomic data analysis by bootstrapped supervised binning and annotation // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. P. W171‒W179. https://doi.org/10.1093/nar/gkx348
- Lin H.-H., Liao Y.-C. Accurate binning of metagenomic contigs via automated clustering sequences using information of genomic signatures and marker genes // Sci. Rep. 2016. V. 6. Art. 24175. P. 1‒8. https://doi.org/10.1038/srep24175
- Miraclel M. R., Vicente E., Pedrós-Alió C. Biological studies of spanish meromictic and stratified karstic lakes // Limnetica. 1992. V. 8. P. 59‒77.
- Menzel P., Ng K. L., Krogh A. Fast and sensitive taxonomic classification for metagenomics with Kaiju // Nat. Commun. 2016. V. 13. Art. 11257. P. 1‒9. https://doi.org/10.1038/ncomms11257
- Nguyen L.-T., Schmidt H. A., von Haeseler A., Minh B. Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
- Nurk S., Meleshko D., Korobeynikov A. Pevzner A. P. metaSPAdes: a new versatile metagenomic assembler // Genome Res. 2017. V. 27. P. 824‒834. https://doi.org/10.1101/gr.213959.116
- Parks D. H., Imelfort M., Skennerton C. T., Hugenholtz Ph., Tyson G. W. CheckM: assessing the quality of microbial genomes recovered from isolates, single cells, and metagenomes // Genome Res. 2015. V. 25. P. 1043–1055. https://doi.org/10.1101/gr.186072.114
- Parks D. H., Rinke Chr., Chuvochina M., Chaumeil P.-A., Woodcroft B. J., Evans P. N. Hugenholtz Ph., Tyson G. W. Recovery of nearly 8000 metagenome-assembled genomes substantially expands the tree of life // Nat. Microbiol. 2017. V. 2 P. 1533–1542. https://doi.org/10.1038/s41564-017-0012-7
- Reinolds E. S. The use of lead citrates of high pH as an electron-opaque stain in electron microscopy // J. Cell Biol. 1963. V. 17. P. 208‒212. https://doi.org/10.1083/jcb.17.1.208
- Ryter A., Kellenberger E., Birch-Andersen A., Maaløe O. Etude au microscope electronique des plasmes contenant de l’acide deoxyribonucleique. 1. Les nucleotides des bacteries en croissance active // Zeitschrift für Naturforschung B. 1958. S. 597‒605. https://doi.org/10.1515/znb-1958-0908
- Schmidtova J., Hallam S. J., Baldwin S. A. Phylogenetic diversity of transition and anoxic zone bacterial communities within a near-shore anoxic basin: Nitinat Lake // Environ. Microbiol. 2009. V. 11. P. 3233–3251. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2009.02044.x
- Sieber Chr.M.K., Probst A. J., Sharrar A., Thomas B. C., Hess M., Tringe S. G., Banfield J. F. Recovery of genomes from metagenomes via a dereplication, aggregation and scoring strategy // Nat. Microbiol. 2018. V. 3. P. 836–843. https://doi.org/10.1038/s41564-018-0171-1
- Strelkov P., Shunatova N., Fokin M., Usov N., Fedyuk M., Malavenda S. Marine Lake Mogilnoe (Kildin Island, the Barents Sea): one hundred years of solitude // Polar Biology. 2014. V. 37. P. 297–310. https://doi.org/10.1007/s00300-013-1431-4
- Strelkov P., Stogov I., Krasnova E., Movchan E., Polyakova N., Goldin S., Ivanov M., Ivanova T., Malavenda S., Fedyuk M., Shunatova N. Rapid unpredicted changes in the stratification of marine lake Mogilnoe (Kildin island, the Barents Sea) through the early 21st century // Polar Research. 2019. V. 38. Art. 3394. P. 1‒7. https://doi.org/10.33265/polar.v38.3394
- Tatusova T., DiCuccio M., Badretdin A., Chetvernin V., Nawrocki E. P., Zaslavsky L., Lomsadze A., Pruitt K. D., Borodovsky M., Ostell J. NCBI prokaryotic genome annotation pipeline // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. P. 6614–6624. https://doi.org/10.1093/nar/gkw569
- Thiel V., Drautz-Moses D.I., Purbojati R. V., Schuster St.C., Lindemann St., Bryant D. A. Genome Sequence of Prosthecochloris sp. strain HL-130-GSB from the phylum Chlorobi // Genome Announc. 2017. V. 5. Art. e00538–17. https://doi.org/10.1128/genomeA.00538-17
- Van Gemerden H., Mas J. Ecology of phototrophic sulfur bacteria // Anoxygenic photosynthetic bacteria / Eds. Blankenship R. E., Madigan M. T., Bauer C. E. N.Y.: Kluwer Academic, 1995. P. 49–85.
- Wu Y.-W., Simmons B. A., Singer S. W. MaxBin 2.0: an automated binning algorithm to recover genomes from multiple metagenomic datasets // Bioinformatics. 2016. V. 32. P. 605‒607. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btv63
Дополнительные файлы
