Analysis of the Role of Piezo1 Channels in Mechano-Anabolic Coupling in Rat Soleus Muscle

K. V. Sergeeva; Сергеева К. В.; S. A. Tyganov; Тыганов С. А.; V. E. Kalashnikov; Калашников В. Е.; B. S. Shenkman; Шенкман Б. С.; T. M. Mirzoev; Мирзоев Т. М.

doi:10.31857/S0233475523050080

Анализ роли каналов Piezo1 в механоанаболическом сопряжении в камбаловидной мышце крысы

Авторы: Сергеева К.В.¹, Тыганов С.А.¹, Калашников В.Е.¹, Шенкман Б.С.¹, Мирзоев Т.М.¹
Учреждения:
1. Государственный научный центр Российской Федерации – Институт медико-биологических проблем РАН
Выпуск: Том 40, № 5 (2023)
Страницы: 362-369
Раздел: СТАТЬИ
URL: https://permmedjournal.ru/0233-4755/article/view/667334
DOI: https://doi.org/10.31857/S0233475523050080
EDN: https://elibrary.ru/NXXYPK
ID: 667334

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Известно, что активация синтеза белка и гипертрофия мышечных волокон в ответ на механическую нагрузку реализуется через анаболический mTORC1-зависимый сигнальный путь. Однако до сих пор не выявлены механосенсоры, посредством которых механический сигнал может восприниматься и далее передаваться на mTORC1-зависимый сигнальный путь (механотрансдукция). Механоактивируемые (МА) ионные каналы являются претендентами на роль таких сарколеммальных механосенсоров. В связи с этим цель работы состояла в исследовании потенциальной роли МА каналов (Piezo1) в активации mTORC1-зависимого пути в изолированной камбаловидной мышце (m. soleus) крысы в ответ на механическую нагрузку. Крысы Wistar были разделены на 3 группы: 1) “Контроль” (мышцы животных не подвергались действию ингибитора МА каналов или активатора каналов Piezo1), 2) “Гадолиний” (мышцы животных инкубировались с ингибитором МА каналов – хлоридом гадолиния), 3) “Yoda” (мышцы животных инкубировались с активатором МА каналов Piezo1 – Yoda1). У крыс из каждой группы m. soleus из левой конечности инкубировалась в соответствующем растворе без механической нагрузки в виде серии растяжений (resting), а m. soleus из правой конечности подвергалась серии растяжений (stretch), а затем инкубировалась в соответствующем растворе. Фосфорилирование мишеней mTORC1 (p70S6K, rpS6, 4E-BP1) в m. soleus крысы определяли с помощью электрофореза в ПААГ и иммуноблотинга. Серия растяжений/укорочений изолированной m. soleus привела к увеличению фосфорилирования p70S6K, ее субстрата rpS6, а также 4E-BP1 на 38.5, 168 и 112% соответственно по сравнению с мышцей, которая не подвергалась механическому воздействию. Инкубация мышц с гадолинием полностью предотвратила вызванную серией растяжений активацию маркеров mTORC1. Инкубация m. soleus в растворе с Yoda1 привела к снижению механозависимого фосфорилирования p70S6K, rpS6 и 4E-BP1 по сравнению с мышцей, которая не подвергалась действию Yoda1. Таким образом, использовавшийся в настоящей работе методический подход не выявил участия Piezo1 в механоанаболическом сопряжении в m. soleus крысы.

Ключевые слова

скелетная мышца, механотрансдукция, пассивное растяжение, Piezo1, гадолиний, Yoda1, mTORC1, p70S6K, rpS6, 4E-BP1

Список литературы

Srikanthan P., Karlamangla A.S. 2014. Muscle mass index as a predictor of longevity in older adults. Am. J. Med. 127 (6), 547–553.
Phillips B.E., Hill D.S., Atherton P.J. 2012. Regulation of muscle protein synthesis in humans. Curr. Opin. Clin. Nutr. Metab. Care. 15 (1), 58–63.
Atherton P.J., Greenhaff P.L., Phillips S.M., Bodine S.C., Adams C.M., Lang C.H. 2016. Control of skeletal muscle atrophy in response to disuse: Clinical/preclinical contentions and fallacies of evidence. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 311 (3), E594–E604.
Damas F., Phillips S., Vechin F.C., Ugrinowitsch C. 2015. A review of resistance training-induced changes in skeletal muscle protein synthesis and their contribution to hypertrophy. Sports Med. 45 (6), 801–807.
Goldberg A.L., Etlinger J.D., Goldspink D.F., Jablecki C. 1975. Mechanism of work-induced hypertrophy of skeletal muscle. Med. Sci. Sports. 7 (3), 185–198.
Bodine S.C., Stitt T.N., Gonzalez M., Kline W.O., Stover G.L., Bauerlein R., Zlotchenko E., Scrimgeour A., Lawrence J.C., Glass D.J., Yancopoulos G.D. 2001. Akt/mTOR pathway is a crucial regulator of skeletal muscle hypertrophy and can prevent muscle atrophy in vivo. Nat. Cell Biol. 3 (11), 1014–1019.
Drummond M.J., Fry C.S., Glynn E.L., Dreyer H.C., Dhanani S., Timmerman K.L., Volpi E., Rasmussen B.B. 2009. Rapamycin administration in humans blocks the contraction-induced increase in skeletal muscle protein synthesis. J. Physiol. 587 (Pt 7), 1535–1546.
Goodman C.A., Frey J.W., Mabrey D.M., Jacobs B.L., Lincoln H.C., You J.S., Hornberger T.A. 2011. The role of skeletal muscle mTOR in the regulation of mechanical load-induced growth. J. Physiol. 589 (Pt 22), 5485–5501.
Goodman C.A. 2019. Role of mTORC1 in mechanically induced increases in translation and skeletal muscle mass. J. Appl. Physiol (1985). 127 (2), 581–590.
Hornberger T.A., Stuppard R., Conley K.E., Fedele M.J., Fiorotto M.L., Chin E.R., Esser K.A. 2004. Mechanical stimuli regulate rapamycin-sensitive signalling by a phosphoinositide 3-kinase-, protein kinase B- and growth factor-independent mechanism. Biochem. J. 380 (Pt 3), 795–804.
Hornberger T.A., Chu W.K., Mak Y.W., Hsiung J.W., Huang S.A., Chien S. 2006. The role of phospholipase D and phosphatidic acid in the mechanical activation of mTOR signaling in skeletal muscle. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 103 (12), 4741–4746.
You J.S., Lincoln H.C., Kim C.R., Frey J.W., Goodman C.A., Zhong X.P., Hornberger T.A. 2014. The role of diacylglycerol kinase zeta and phosphatidic acid in the mechanical activation of mammalian target of rapamycin (mTOR) signaling and skeletal muscle hypertrophy. J. Biol. Chem. 289 (3), 1551–1563.
Graham Z.A., Gallagher P.M., Cardozo C.P. 2015. Focal adhesion kinase and its role in skeletal muscle. J. Muscle Res. Cell Motil. 36 (4–5), 305–315.
Spangenburg E.E., McBride T.A. 2006. Inhibition of stretch-activated channels during eccentric muscle contraction attenuates p70S6K activation. J. Appl. Physiol. (1985). 100 (1), 129–135.
Bosutti A., Giniatullin A., Odnoshivkina Y., Giudice L., Malm T., Sciancalepore M., Giniatullin R., D’Andrea P., Lorenzon P., Bernareggi A. 2021. “Time window” effect of Yoda1-evoked Piezo1 channel activity during mouse skeletal muscle differentiation. Acta. Physiol. (Oxf). 233 (4), e13702.
Rindom E., Kristensen A.M., Overgaard K., Vissing K., de Paoli F.V. 2019. Activation of mTORC1 signalling in rat skeletal muscle is independent of the EC-coupling sequence but dependent on tension per se in a dose-response relationship. Acta. Physiol. (Oxf). 227 (3), e13336.
O’Neil T.K., Duffy L.R., Frey J.W., Hornberger T.A. 2009. The role of phosphoinositide 3-kinase and phosphatidic acid in the regulation of mammalian target of rapamycin following eccentric contractions. J. Physiol. 587 (Pt 14), 3691–3701.
Tyganov S., Mirzoev T., Shenkman B. 2019. An anabolic signaling response of rat soleus muscle to eccentric contractions following hindlimb unloading: A potential role of stretch-activated ion channels. Int. J. Mol. Sci. 20 (5), 1165.
Gehlert S., Suhr F., Gutsche K., Willkomm L., Kern J., Jacko D., Knicker A., Schiffer T., Wackerhage H., Bloch W. 2015. High force development augments skeletal muscle signalling in resistance exercise modes equalized for time under tension. Pflügers Arch. 467 (6), 1343–1356.
Rahbek S.K., Farup J., Moller A.B., Vendelbo M.H., Holm L., Jessen N., Vissing K. 2014. Effects of divergent resistance exercise contraction mode and dietary supplementation type on anabolic signalling, muscle protein synthesis and muscle hypertrophy. Amino Acids. 46 (10), 2377–2392.
Mirzoev T.M., Tyganov S.A., Petrova I.O., Shenkman B.S. 2019. Acute recovery from disuse atrophy: The role of stretch-activated ion channels in the activation of anabolic signaling in skeletal muscle. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 316 (1), E86–E95.
Yeung E.W., Allen D.G. 2004. Stretch-activated channels in stretch-induced muscle damage: Role in muscular dystrophy. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 31 (8), 551–556.
Coste B., Mathur J., Schmidt M., Earley T.J., Ranade S., Petrus M.J., Dubin A.E., Patapoutian A. 2010. Piezo1 and Piezo2 are essential components of distinct mechanically activated cation channels. Science. 330 (6000), 55–60.
Tsuchiya M., Hara Y., Okuda M., Itoh K., Nishioka R., Shiomi A., Nagao K., Mori M., Mori Y., Ikenouchi J., Suzuki R., Tanaka M., Ohwada T., Aoki J., Kanagawa M., Toda T., Nagata Y., Matsuda R., Takayama Y., Tominaga M., Umeda M. 2018. Cell surface flip-flop of phosphatidylserine is critical for PIEZO1-mediated myotube formation. Nat. Commun. 9 (1), 2049.
Syeda R., Xu J., Dubin A.E., Coste B., Mathur J., Huynh T., Matzen J., Lao J., Tully D.C., Engels I.H., Petrassi H.M., Schumacher A.M., Montal M., Bandell M., Patapoutian A. 2015. Chemical activation of the mechanotransduction channel Piezo1. Elife. 4, e07369.
Tyganov S.A., Mirzoev T.M., Rozhkov S.V., Shenkman B.S. 2019. Role of the focal adhesion kinase in the anabolic response to the mechanical stimulus in rat’s atrophied postural muscle. Aviakosm. Ekolog. Med. 53 (4), 74–79.
Sbrana F., Sassoli C., Meacci E., Nosi D., Squecco R., Paternostro F., Tiribilli B., Zecchi-Orlandini S., Francini F., Formigli L. 2008. Role for stress fiber contraction in surface tension development and stretch-activated channel regulation in C2C12 myoblasts. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 295 (1), C160–C172.
Martino F., Perestrelo A.R., Vinarsky V., Pagliari S., Forte G. 2018. Cellular mechanotransduction: From tension to function. Front. Physiol. 9, 824.