Представленность сердечных сокращений в слуховых отделах височной коры у ненаркотизированной кошки

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследование того, как корковые нейроны реагируют на интероцептивные сигналы, остается сложной задачей, имеющей решающее значение для понимания самосознания у развитых млекопитающих, включая человека. Фундаментальный аспект, находящийся под пристальным вниманием исследователей, заключается в том, могут ли нейронные сети в коре головного мозга животных точно отражать внутренние состояния организма, особенно сердечную деятельность. Чтобы выяснить это, мы провели исследование нейронов височной коры бодрствующих и спящих кошек, используя уникальную установку, позволяющую непрерывно регистрировать локальные потенциалы и активность одиночных нейронов в определенных областях коры, а также отслеживать различные физиологические параметры животного, включая кардиограмму. Результаты показали, что в первичной слуховой коре (AI) активность, синхронизированная с сердцебиением, либо отсутствовала, либо проявлялась крайне слабо. В то же время вторичные слуховые зоны височной коры, локализованные в передней эктосильвиевой борозде и в задней эктосильвиевой извилине, демонстрировали синхронизацию с частотой сердечных сокращений. Эта синхронизация была особенно очевидна в локальных потенциалах, однако некоторые одиночные нейроны, отвечающие на звуковые сигналы, также проявляли ритмическую активность, синхронную с сокращениями сердца. Форма фазовых гистограмм, построенных на периоде кардиограммы, предполагает, что эта синхронизация обеспечивает получение корой информации о состоянии внутренней среды организма. Эти данные побуждают к рассмотрению гипотезы о возникновении первичного самосознания вследствие динамического взаимодействия нейронных ансамблей, представляющих соответственно внешнюю сенсорную информацию и информацию от внутренних органов, прежде всего от сердца. Такое взаимодействие может лежать в основе чувства собственного “Я” у высокоразвитых организмов.

Об авторах

Н. Г. Бибиков

АО Акустический институт им. акад. Н.Н. Андреева; Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: nbibikov1@yandex.ru
Россия, 117036, Москва, ул. Шверника, д. 4; 127051, Москва, пер. Большой Каретный, д. 19

И. Н. Пигарев

Институт проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАН

Email: nbibikov1@yandex.ru
Россия, 127051, Москва, пер. Большой Каретный, д. 19

Список литературы

  1. Бибиков Н. Г., Низамов С. В., Пигарев И. Н. Нейронные реакции коры мозга кошки на звуки, поступающие с фронтального направления (методические аспекты). Труды всероссийской акустической конференции. Спб: Политех-Пресс, 2020. С. 281–284. ISBN978–5–7422–7029–4
  2. Лаврова В. Д., Бусыгина И. И., Пигарев И. Н. Отражение активности сердца в электроэнцефалограмме кошек в периоды медленного сна. Сенсорные системы. 2019. Т. 33. С. 70–76. DOI.: 10.1134/S0235009219010086
  3. Мусящикова С. С., Черниговский В. Н. Кортикальное и субкортикальное представительство висцеральных систем. Л.: Наука, 1973. 288 с.
  4. Пигарев И. Н., Бибиков Н. Г. Исследование вовлечения “слуховых” зон височной коры мозга кошки в период сна в анализ информации, поступающей от висцеральных органов. Тезисы IX Международного форума “Сон-2022” . М.: “Сам полиграфист”. С. 6. ISBN: 978–5–00166–638–7
  5. Al E., Iliopoulos F., Nikulin V. V., Villringer A. Heartbeat and somatosensory perception. NeuroImage. 2021. V. 238. Article 118247. URL: https://doi.org/10.1016/j.neuroimage
  6. Andrews-Hanna J.R., Smallwood J., Spreng R. N. The default network and self-generated thought: component processes, dynamic control, and clinical relevance. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2014. V. 1316. P. 29–52. URL: https://doi.10.1111/nyas.12360.
  7. Andrews K., Birch J., Sebo J., Sims T. Background to the New York Declaration on Animal Consciousness. 2024. URL: https://nydeclaration.com
  8. Arnau S., Sharifian F., Wascher E., Larra M. Removing the cardiac field artifact from the EEG using neural network regression. Psychophysiology. 2023. URL: https://doi./10.1111/psyp.14323
  9. Azzalini D., Rebollo I., Tallon-Baudry C. Visceral signals shape brain dynamics and cognition. Trends in Cognit. Sci. V. 23. P. 488–509. URL: https://doi./10.1016/j.tics.2019.03.007
  10. Babo-Rebelo M., Richter C. G., Tallon-Baudry C. Neural responses to heartbeats in the default network encode the self in spontaneous thoughts. J. Neurosci. 2016. V.36. P. 7829–7840. URL: https://doi.10.1523/JNEUROSCI.0262–16.2016
  11. Babo-Rebelo M., Buot A., Tallon-Baudry C. Neural responses to heartbeats distinguish self from other during imagination. NeuroImage. 2019. V. 191. P. 10–20. URL: https://doi.10.1016/j.neuroimage.2019.02.012
  12. Bibikov N. G. Functional studies of the primary auditory cortex in the cat. Neurosci. Behav. Physiol. 2021. V. 51. P. 1169–1189. URL: https://doi.10.1007/s11055–021–01177–0
  13. Candia-Rivera D. Brain-heart interactions in the neurobiology of consciousness. Current Res. Neurobiol. 2022. V.3. Article 100050. URL: https://doi.10.1016/j.crneur.2022.100050
  14. Chouchou F., Mauguière F., Vallayer O. et al. How the insula speaks to the heart: Cardiac responses to insular stimulation in humans. Human Brain Mapping. 2019. V. 40. URL: https://doi.10.1002/hbm.24548
  15. Clarey J. C., Irvine D. R. The anterior ectosylviansulcal auditory field in the cat: I. An electrophysiological study of its relationship to surrounding auditory cortical fields. J. Comp. Neurol. 1990a. V. 301. P. 289–303. URL: https://doi: 10.1002/cne.903010211
  16. Clarey J. C., Irvine D. R. The anterior ectosylviansulcal auditory field in the cat: II. A horseradish peroxidase study of its thalamic and cortical connections. J. Comp. Neurol. 1990b. V. 301. P. 304–324. URL: https://doi.10.1002/cne.903010212
  17. Clarke E. L. Aristotelian concepts of the form and function of the brain. Bull.Hist Medicine. 1963. V. 37. P. 1–14.
  18. Coll M. P., Hobson H., Bird G., Murphy J. Systematic review and meta-analysis of the relationship between the heartbeat-evoked potential and interoception. Neurosci. Biobehav. Rev. 2021. V. 122. P. 190–200.URL: https://doi.10.1016/j.neubiorev.2020.12.012
  19. Dai C., Wang J., Xie J. et al. Removal of ECG artifacts from EEG using an effective recursive least square notch filter. IEEE Access. 2019. V. 7. P. 158872–158880. URL: https://doi.10.1109/access.2019.2949842
  20. Edelman D. B. Animal Consciousness // William P. Banks, (Editor), Encyclopedia of Consciousness. 2009. Oxford: Elsevier. V. 1. P. 23–36.
  21. Erisir A., Van Horn S. C., Sherman S. M. Relative numbers of cortical and brainstem inputs to the lateral geniculate nucleus. Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1997. V. 94. P. 1517–1520. URL: https://doi.10.1073/pnas.94.4.1517
  22. Fitzpatrick D., Diamond I. T., Raczkowski D. Cholinergic and monoaminergic innervation of the cat's thalamus: comparison of the lateral geniculate nucleus with other principal sensory nuclei. J. Comp Neurol. 1989. V. 288. P. 647–675. URL: https://doi.10.1002/cne.902880411
  23. Frewen P., Northoff G., Riva G. et al. Neuroimaging the consciousness of self: review, and conceptual-methodological framework. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. V. 112. P. 164–212. URL: https://doi.10.1016/j.neubiorev.2020.01.023
  24. Frysinger R., Harper R. Cardiac and respiratory relationships with neural discharge in the anterior cingulate cortex during sleep-waking states. Exp. Neurol. 1986. V. 94. P. 247–263. URL: https://doi.10.1016/0014–4886(86)90100–7
  25. Gray M. A., Taggart P., Sutton P. M. et al. A cortical potential reflecting cardiac function. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007. V. 104. P. 6818–6823. URL: https://doi.10.1073/pnas.0609509104
  26. Gross C. G. Aristotle and the brain. Neuroscientist. 1995. V.1. P. 245–250. https://doi.10.1177/107385849500100408
  27. He J., Hashikawa T. Connections of the dorsal zone of cat auditory cortex. J. Comp. Neurol. 1998. V. 400. P. 334–448. URL: https://doi.10.1002/(sici)1096–9861(19981026)400:3<334:: aid-cne4>3.0.co;2–9
  28. Jiang H., Lepore F., Poirier P., Guillemot J. P. Responses of cells to stationary and moving sound stimuli in the anterior ectosylvian cortex of cats. Hear. Res. 2000. V. 139. P. 69–85. URL: https://doi.10.1016/s0378–5955(99)00176–8
  29. Kim K., Ladenbauer J., Babo-Rebelo M. et al. Resting-state neural firing rate is linked to cardiac-cycle duration in the human. J. Neurosci. 2019. V. 39. P. 3676–3686. URL: https://doi.10.1523/JNEUROSCI.2291–18.2019
  30. Kok M. A., Stolzberg D., Brown T. A., Lomber S. G. Dissociable influences of primary auditory cortex and the posterior auditory field on neuronal responses in the dorsal zone of auditory cortex. J. Neurophysiol. 2015. V. 113. P. 475–486. URL: https://doi.10.1152/jn.00682.2014
  31. Las L., Shapira A. H., Nelken I. Functional gradients of auditory sensitivity along the anteriorectosylvian sulcus of the cat. J. Neurosci. 2008. V. 28. P. 3657–3667.URL: https://doi.10.1523/JNEUROSCI.4539–07.2008
  32. Lechinger J., Heib D. P., Gruber W., Schabus M., Klimesch W. Heartbeat-related EEG amplitude and phase modulations from wakefulness to deep sleep: Interactions with sleep spindles and slow oscillations. Psychophysiol. 2015. V. 52. P. 1441–1450. URL: https://doi.10.1111/psyp.12508
  33. Massimini M., Porta A., Mariotti M., Malliani A., Montano N. Heart rate variability is encoded in the spontaneous discharge of thalamic somatosensory neurones in cat. J. Physiol. 2000. V. 526. P. 387–396. doi: 10.1111/j.1469–7793.2000.t01–1–00387.x
  34. Mellott J. G., Van der Gucht E., Lee C. C. et al. Areas of cat auditory cortex as defined by neurofilament proteins expressing SMI-32. Hear. Res. 2010. V. 267. P. 119–136. https://doi.10.1016/j.heares.2010.04.003
  35. Meredith M. A., Clemo H. R. Auditory cortical projection from the anterior ectosylvian sulcus (Field AES) to the superior colliculus in the cat: an anatomical and electrophysiological study. J. Comp. Neurol. 1989. V. 289. P. 687–707.https://doi.10.1002/cne.902890412
  36. Meredith M. A., Wallace M. T., Clemo H. R. Do the different sensory areas within the cat anterior ectosylviansulcal cortex collectively represent a network multisensory hub? Multisens. Res. 2018. V. 3. P. 793–823. URL: https://doi. 10.1163/22134808–20181316
  37. Oppenheimer S., Cechetto D. The insular cortex and the regulation of cardiac function. Comprehen. Physiol. 2016. V. 6. P. 1081–1133. URL: https://doi.10.1002/cphy.c140076
  38. Park H. D., Correia S., Ducorps A., Tallon-Baudry C. Spontaneous fluctuations in neural responses to heartbeats predict visual detection. Nat. Neurosci. 2014. V. 17. P. 612–618. URL: https://doi.10.1038/nn.3671
  39. Park H. D., Bernasconi F., Salomon R., Tallon-Baudry C., Spinelli L., Seeck M., Schaller K., Blanke O. Neural sources and underlying mechanisms of neural responses to heartbeats, and their role in bodily self-consciousness: an intracranial EEG study. Cereb. Cortex. 2018. V. 28. P. 2351–2364. URL: https://doi.10.1093/cercor/bhx136
  40. Park H-D., Blanke O. Heartbeat-evoked cortical responses: Underlying mechanisms, functional roles, and methodological considerations. NeuroImage. 2019. V. 197. P. 502–511. URL: https://doi.10.1016/j.neuroimage.2019.04.081
  41. Perez J. J., Guijarro E., Barcia J. A. Suppression of the cardiac electric field artifact from the heart action evoked potential. Med. Biol. Eng. Comput. 2005. V. 43. P. 572–581. URL: https://doi.10.1007/BF02351030
  42. Pigarev I. N. The visceral theory of sleep. Neurosci. Behav. Physiol. 2014. V. 44. P. 421–434. URL: https://doi.org/10.1007/s11055–014–9928-z
  43. Pigarev I. N., Saalmann Y. B., Vidyasagar T. R. A minimally invasive and reversible system for chronic recordings from multiple brain sites in macaque monkeys. J. Neurosci. Methods. 2009. V. 181. P. 151–158. URL: https://doi: 10.1016/j.jneumeth.2009.04.024
  44. Salameh L., Bitzenhofer S., Hanganu-Opatz I., Dutschmann M., Egger V. Blood pressure pulsations modulate central neuronal activity via mechanosensitive ion channels. Science (New York, N.Y.). 2024. V. 383. Р. eadk8511. URL: https://doi: 10.1126/science.adk8511
  45. Seth A. K., Tsakiris M., Being a beast machine: the somatic basis of selfhood. Trends Cognit. Sci. 2018. V. 22. P. 969–981. URL: https://doi: 10.1016/j.tics.2018.08.008
  46. Tallon-Baudry C., Campana F., Park H-D., Babo-Rebelo M. The neural monitoring of visceral inputs, rather than attention, accounts for first-person perspective in conscious vision. Cortex. V. 102. P. 139–149. URL: https://doi: 10.1016/j.cortex.2017.05.019
  47. Tong S., Bezerianos A., Paul J., Zhu Y., Thakor N. Removal of ECG interference from the EEG recordings in small animals using independent component analysis. J. Neurosci. Methods. 2001.V. 108. P. 11–17. URL: https://doi: 10.1016/s0165–0270(01)00366–1. PMID: 11459613.
  48. Verberne A. J., Owens M. Cortical modulation of the cardiovascular system. Progress in Neurobiol. 1998. V. 54. P. 149–168. URL: https://doi: 10.1016/s0301–0082(97)00056–7
  49. Whalley K. Olfactory neurons can feel the (heart) beat. Nat. Rev. Neurosci. 2024. V. 25. P. 210. URL: https://doi.org/10.1038/s41583–024–00801–5
  50. Winston J., Rees G. Following your heart. Nat. Neurosci. 2014. V. 17. P. 482–483. URL: https://doi.org/10.1038/nn.3677
  51. Yasui Y., Breder C. D., Saper C. B., Cechetto D. F. Autonomic responses and efferent pathways from the insular cortex in the rat. J. Comp. Neurol. 1991. V. 303. P. 355–374. URL: https://doi: 10.1002/cne.903030303
  52. Yu X. L., Zhang C., Zhang J. B. Causal interactions between the cerebral cortex and the autonomic nervous system. Sci. China Life Sci. 2014. V. 57. P. 532–538. URL: https://doi: 10.1007/s11427–014–4627–0

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2024